Evaluation of the role of ethylene in the legume-Rhizobium symbiosis: signalling and biosynthesis

Las leguminosas son fundamentales para la agricultura sostenible debido a su capacidad para establecer una fijación simbiótica de nitrógeno con rizobios, reduciendo así la dependencia de fertilizantes nitrogenados sintéticos y mejorando la resiliencia económica y ambiental de los sistemas agrarios....

Descripción completa

Detalles Bibliográficos
Autor: Gómez Fernández, Germán Orlando
Tipo de recurso: tesis doctoral
Fecha de publicación:2026
País:España
Institución:Universidad Pública de Navarra
Repositorio:Academica-e. Repositorio Institucional de la Universidad Pública de Navarra
OAI Identifier:oai:dnet:academicae__::919c4c61bd47966ec8b099ecbbc05f9f
Acceso en línea:https://hdl.handle.net/2454/56989
Access Level:acceso embargado
Palabra clave:Leguminosas
Rizobios
Medicago truncatula
Etileno
Fijación simbiótica de nitrógeno
Crecimiento vegetal
Nodulación
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Symbiotic nitrogen fixation
Plant growth
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Ciencias
Zientziak
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description Las leguminosas son fundamentales para la agricultura sostenible debido a su capacidad para establecer una fijación simbiótica de nitrógeno con rizobios, reduciendo así la dependencia de fertilizantes nitrogenados sintéticos y mejorando la resiliencia económica y ambiental de los sistemas agrarios. La leguminosa modelo Medicago truncatula ofrece un marco sólido para investigar las redes metabólicas y reguladoras que sustentan esta interacción. Entre los reguladores hormonales que integran aspectos ambientales y de desarrollo durante la simbiosis, el etileno se ha convertido en un modulador clave de los procesos de infección y la organogénesis de los nódulos. Sin embargo, a pesar de la considerable evidencia fisiológica, los mecanismos que rigen la inducción de etileno en respuesta a señales simbióticas y su integración en el programa de nodulación todavía están descritos solo parcialmente. Para abordar este vacío de conocimiento, primero realizamos una identificación y curación sistemática de los genes que codifican las 1-aminociclopropano-1-carboxilato sintasas y oxidasas (ACS y ACO) en M. truncatula, unificando la nomenclatura inconsistente y eliminando las anotaciones incorrectas o ambiguas. Este conjunto de genes refinado proporciona una base sólida para posteriores análisis regulatorios y experimentales. A partir de este catálogo seleccionado, empleamos enfoques computacionales basados en métodos convencionales e inteligencia artificial para predecir las relaciones regulatorias, priorizar las regiones promotoras candidatas de los genes MtACS asociados con el programa y guiar una validación experimental dirigida. Paralelamente, optimizamos los protocolos de trabajo de laboratorio en M. truncatula, incluyendo el establecimiento de un ensayo de desplazamiento de movilidad electroforética (EMSA) para examinar las interacciones proteína-ADN entre el factor de transcripcion Nodule inception (NIN), un regulador clave inducido en la señalización por factores Nod y los promotores ACS. La combinación de recursos genómicos seleccionados, predicciones in silico y ensayos de unión in vitro permitió una evaluación in vivo específica de la biosíntesis de etileno durante la nodulación. En particular, la evaluación del doble mutante Mtacs2Mtacs6 proporcionó un marco para determinar su contribución al crecimiento vegetal, la nodulación y la eficiencia de la fijación simbiótica de nitrógeno. La reducción significativa de ACC específicamente dentro de los nódulos del mutante doble indica un mecanismo regulador localizado de la biosíntesis de etileno durante el desarrollo simbiótico. Finalmente, demostramos que el factor de transcripción de nodulación NIN transactiva directamente el promotor MtACS2, estableciendo una conexión directo entre la percepción de la señal simbiótica y la biosíntesis de etileno durante el desarrollo del nódulo en M. truncatula. Este conocimiento apoya directamente los Objetivos de Desarrollo Sostenible relacionados con la seguridad alimentaria y la agricultura sostenible (ODS 2), los sistemas de producción responsables (ODS 12) y la acción climática (ODS 13).
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Entre los reguladores hormonales que integran aspectos ambientales y de desarrollo durante la simbiosis, el etileno se ha convertido en un modulador clave de los procesos de infección y la organogénesis de los nódulos. Sin embargo, a pesar de la considerable evidencia fisiológica, los mecanismos que rigen la inducción de etileno en respuesta a señales simbióticas y su integración en el programa de nodulación todavía están descritos solo parcialmente. Para abordar este vacío de conocimiento, primero realizamos una identificación y curación sistemática de los genes que codifican las 1-aminociclopropano-1-carboxilato sintasas y oxidasas (ACS y ACO) en M. truncatula, unificando la nomenclatura inconsistente y eliminando las anotaciones incorrectas o ambiguas. Este conjunto de genes refinado proporciona una base sólida para posteriores análisis regulatorios y experimentales. A partir de este catálogo seleccionado, empleamos enfoques computacionales basados en métodos convencionales e inteligencia artificial para predecir las relaciones regulatorias, priorizar las regiones promotoras candidatas de los genes MtACS asociados con el programa y guiar una validación experimental dirigida. Paralelamente, optimizamos los protocolos de trabajo de laboratorio en M. truncatula, incluyendo el establecimiento de un ensayo de desplazamiento de movilidad electroforética (EMSA) para examinar las interacciones proteína-ADN entre el factor de transcripcion Nodule inception (NIN), un regulador clave inducido en la señalización por factores Nod y los promotores ACS. La combinación de recursos genómicos seleccionados, predicciones in silico y ensayos de unión in vitro permitió una evaluación in vivo específica de la biosíntesis de etileno durante la nodulación. En particular, la evaluación del doble mutante Mtacs2Mtacs6 proporcionó un marco para determinar su contribución al crecimiento vegetal, la nodulación y la eficiencia de la fijación simbiótica de nitrógeno. La reducción significativa de ACC específicamente dentro de los nódulos del mutante doble indica un mecanismo regulador localizado de la biosíntesis de etileno durante el desarrollo simbiótico. Finalmente, demostramos que el factor de transcripción de nodulación NIN transactiva directamente el promotor MtACS2, estableciendo una conexión directo entre la percepción de la señal simbiótica y la biosíntesis de etileno durante el desarrollo del nódulo en M. truncatula. Este conocimiento apoya directamente los Objetivos de Desarrollo Sostenible relacionados con la seguridad alimentaria y la agricultura sostenible (ODS 2), los sistemas de producción responsables (ODS 12) y la acción climática (ODS 13).Legumes are essential for sustainable agriculture due to their ability to establish symbiotic nitrogen fixation with rhizobia, thereby reducing reliance on synthetic nitrogen fertilizers and enhancing the economic and environmental resilience of farming systems. The model legume Medicago truncatula offers a robust framework for investigating the metabolic and regulatory networks underpinning this interaction. Among the hormonal regulators integrating environmental and developmental cues during symbiosis, ethylene has emerged as a key modulator of infection processes and nodule organogenesis. However, despite considerable physiological evidence, the mechanisms governing ethylene induction in response to symbiotic signals and its integration into the nodulation program remain only partially described. To address this knowledge gap, we first performed a systematic identification and curation of genes encoding 1-aminocyclopropane-1-carboxylate synthases and oxidases (ACS and ACO) in M. truncatula, reconciling inconsistent nomenclature and discarding incorrect or ambiguous annotations. This refined gene set provides a solid foundation for subsequent regulatory and experimental analyses. Building on this curated catalogue, we employed computational approaches based on conventional methods and artificial intelligence to predict regulatory relationships, prioritize candidate promoter regions of MtACS genes associated with the symbiotic program and guide targeted experimental validation. In parallel, we optimized laboratory protocols for M. truncatula, including the establishment of an Electrophoretic Mobility Shift Assay (EMSA) to examine protein-DNA interactions between the Nodule Inception (NIN) transcription factor, a key regulator induced in Nod factor signalling, and ACS promoters. The combination of selected genomic resources, in silico predictions, and in vitro binding assays enabled a specific in vivo evaluation of ethylene biosynthesis during nodulation. In particular, the evaluation of the Mtacs2Mtacs6 double mutant provided a framework for determining its contribution to plant growth, nodulation, and the efficiency of symbiotic nitrogen fixation. The significant reduction of ACC specifically within nodules of the double mutant indicates a localized regulatory mechanism of ethylene biosynthesis during symbiotic development. Finally, we demonstrated that the nodulation transcription factor NIN directly transactivates the MtACS2 promoter, establishing a long–sought mechanistic link from symbiotic signal perception to localized ethylene biosynthesis during nodule development in M. truncatula. These findings directly support the Sustainable Development Goals related to food security and sustainable agriculture (SDG 2), responsable production systems (SDG 12) and climate action (SDG 13).This work was supported by the following grants: Predoctoral fellowship cofounded by the Public University of Navarra-Ramón y Cajal Res. Nº 2568/2021; Erasmus + funding during the years 2022 and 2024; Short Term Scientific Mission funded by the EU COST Action ROOTBENEFIT 2024; Spanish Ministry of Science and Innovation-European Regional Development Fund RYC2018-023867-I and PID2021-122740OB-I00 y Government of Navarra Collaborative project PC112-113.Programa de Doctorado en Agrobiología Ambiental (RD 99/2011)Ingurumen Agrobiologiako Doktoretza Programa (ED 99/2011)Larrainzar Rodríguez, EstíbalizCienciasZientziakUniversidad Pública de Navarra/Nafarroako Unibertsitate Publikoa2026info:eu-repo/semantics/doctoralThesisapplication/pdfhttps://hdl.handle.net/2454/56989reponame:Academica-e. Repositorio Institucional de la Universidad Pública de Navarrainstname:Universidad Pública de NavarraInglésinfo:eu-repo/grantAgreement/AEI//RYC2018-023867-Iinfo:eu-repo/grantAgreement/AEI/Plan Estatal de Investigación Científica y Técnica y de Innovación 2021-2023/PID2021-122740OB-I00info:eu-repo/grantAgreement/Gobierno de Navarra//PC112-113Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional (CC BY-NC-SA 4.0)http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/deed.es_ESinfo:eu-repo/semantics/embargoedAccessoai:dnet:academicae__::919c4c61bd47966ec8b099ecbbc05f9f2026-06-17T12:41:47Z
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